Univerzita Karlova v Praze Přírodovědecká fakulta

Univerzita Karlova v Praze Přírodovědecká fakulta Biologie

Markéta Charvátová

Houby asociované s kořeny dřevin Fungi associated with tree roots

BAKALÁŘSKÁ PRÁCE

Školitel: RNDr. Mgr. Petr Baldrian, Ph.D.

Praha, 2012

Prohlášení: Prohlašuji, že jsem závěrečnou práci zpracoval/a samostatně a že jsem uvedl/a všechny použité informační zdroje a literaturu. Tato práce ani její podstatná část nebyla předložena k získání jiného nebo stejného akademického titulu.

V Praze, 9.5.2012

Podpis

Poděkování Především bych ráda poděkovala svému školiteli Petru Baldrianovi, nejen za cenné připomínky a rady při vypracovávání bakalářské práce, ale i za jeho ochotu, čas a trpělivost. Děkuji také celé své rodině a přátelům za všeobecnou podporu.

Abstrakt Oproti půdnímu prostřední představují kořeny rostlin místo s podstatně vyšší dostupností živin, zejména díky přísunu uhlíkatých produktů fotosyntézy. Kořeny proto umožňují život řadě mikroorganismů, které tyto látky využívají. Mikroorganismy v kořenech, ale na druhou stranu mohou čelit nedostatku dalších živin, například dusíku a fosforu. Na rozdíl od bakterií dovede řada vláknitých hub transportovat tyto látky z půdy a jejich mycelia se tak vyskytují i v tomto prostředí – typickým příkladem jsou ektomykorrhizní houby, asociované s kořeny stromů. Kořeny stromů produkují exudáty, které se liší svým složením u každého druhu a dokonce se mohou lišit i u každého jedince. To způsobuje vysokou diverzitu hub, asociovaných s kořeny. V půdě jsou také přítomny parazitické a saprotrofní houby. Složení a aktivita mikroorganismů je rozdílná v rhizosféře a ve „volné“ půdě, která není přítomností kořene ovlivněna. Práce poukazuje na odlišnost rhizosféry a „volné“ půdy, význam mykorrhizních hub na fyziologii rostlin a shrnuje druhy hub nalezené na kořenech smrku ztepilého – Picea abies. Klíčová slova: houby, mykorrhiza, půda, rhizosféra, smrk ztepilý (Picea abies)

Abstract In contrast to the bulk soil environment, plant roots represent a habitat with higher nutrient availability due to the supply of photosynthesis-derived C-containing compounds. The roots thus support the life of various microorganisms that use such compounds, but the root-associated microbes in the same time may face a limitation in N and P availability. Unlike bacteria, many filamentous fungi are able to transport these compounds from soil and their mycelia thus typically extend into this environment. Ectomycorrhizal fungi are a typical example of this nutrition strategy. Tree roots produce exudates, that differ in thein composition for each species and they can also differ among individuals. It causes a high diversity of root-associated fungi. Soil is also inhabited by parasitic and saprotrophic fungi. Composition and activity of microbial communisies in the rhizosphere differ from the bulk soil. This work points at the differences of the rhizosphere and builk soil, the importance mycorrhizal fungi and it presents an overview of fungal species that have been found on the roots of spruce – Picea abies. Key words: fungi, mycorrhiza, soil, rhizosphere, Picea abies

Obsah 1

2

3

4

5

Úvod...........................................................................................................................................6 1.1

Charakteristika půdního prostředí ........................................................................................6

1.2

Jehličnatý les a smrk ztepilý (Picea abies) ...........................................................................7

1.3

Struktura a funkce rostlinného kořene ..................................................................................7

Mykorhizní houby.......................................................................................................................8 2.1

Mykorrhizní houby a půdní prostředí ...................................................................................9

2.2

Mykorrhizní houby, rostliny a další půdní organismy.........................................................10

2.3

Základní typy mykorrhizních hub ......................................................................................11

Ektomykorrhiza ........................................................................................................................13 3.1

Životní cyklus....................................................................................................................13

3.2

Struktura a funkce ektomykorrhizního kořene....................................................................14

3.2.1

Některé ze základních funkcí ektomykorrhizního kořene............................................14

3.2.2

Struktura ektomykorrhizního kořene ..........................................................................16

Specifické podmínky v rhizosféře..............................................................................................16 4.1

Rhizosféra a kořenové exudáty ..........................................................................................16

4.2

Ionty v rhizosféře...............................................................................................................17

4.3

CO2 v rhizosféře ................................................................................................................17

4.4

pH rhizosféry.....................................................................................................................17

4.5

Rhizosféra a „volná půda“ .................................................................................................18

Houby v kořenech dřevin ..........................................................................................................19 5.1

Mutualistický vztah ...........................................................................................................19

5.2

Saprotrofní houby - dekompozitoři ....................................................................................19

5.3

Dřevokazné houby.............................................................................................................19

6

Houby v rhizosféře smrku ztepilého (Picea abies) .....................................................................20

7

Závěr a výhledy do diplomové práce .........................................................................................22

8

Přehled použité literatury ..........................................................................................................23

9

Příloha ......................................................................................................................................31

1

Úvod Kořeny rostlin představují specifickou niku a život na kořenech má svoji dynamiku.

Nově vznikající kořeny jsou postupně kolonizovány mikroorganismy. Živé kořeny mikroorganismům usnadňují přístup k uhlíkatým látkám a odumřelé kořeny představují substrát, který mikroorganismy rozkládají. Přísun živin z kořenů je ovlivněn intenzitou fotosyntézy, která je nejvyšší v letním období, zatímco v zimě ustává. U řady mikroorganismů, zejména hub, byl zjištěn specifický výskyt v půdách s určitým typem vegetace. Je pravděpodobné, že tato selekce je částečně dána přítomností specifických mikroorganismů na kořenech dominantních dřevin v ekosystému, které kolonizují rovněž rhizosféru i další oblasti půdy. Cílem této práce bylo popsat složení mikrobiálního společenstva na kořenech smrku ztepilého (Picea abies) a uvést jejich předpokládaný ekologický význam. Dalším cílem bylo porovnat výskyt a aktivitu mikroorganismů v závislosti na vzdálenosti od kořene, tedy v rhizosféře a „volné“ půdě, která není přítomností kořene ovlivněna.

1.1 Charakteristika půdního prostředí Významnou vlastností půdy je její nehomogenita tj. nerovnoměrnost, heterogenita jejích vlastností v prostoru a čase. Tato nerovnoměrnost určuje rozložení kořenů rostlin a různých půdních organismů, tedy i mykorrhizních hub a zajišťuje udržení vysoké rozmanitosti jejich společenstev (Gryndler et al., 2010, Gryndler et al., 2004). Další charakteristickou vlastností půdy je tvorba půdního profilu – sled na sobě ležících vzájemně odlišných půdních vrstev. Ve svrchním horizontu, nejsvrchnější vrstvě půdního profilu, se obvykle nachází nadložní humus (Gryndler et al., 2004), kde je nejvyšší koncentrace mykorrhizních hub (Priha et al., 1999), obsahuje velké množství organické hmoty a k jeho vzniku výrazně přispívá rozklad rostlinného opadu. Humusové látky jsou v půdě přítomny spolu s dalšími chemicky vázanými látkami, zejména polysacharidy a peptidy. Nejrozšířenějším polysacharidem je celulosa, která se do půdy dostává součastně a ligninem v podobě lignocelulosového komplexu. Pod svrchními, organickými horizonty leží minerální horizonty, kde je humifikovaná organická hmota zcela promísena s minerálními koloidními látkami a tvoří organo-minerální sorpční komplex. Ještě hlouběji se nacházejí podpovrchové horizonty, ovlivňující vodní režim půdy. Právě při snížené propustnosti pro srážkovou vodu, může

docházet k zamokření půdy a k jejímu špatnému provzdušnění, které mnoho mykorrhizních hub nesnáší. Kyslík spotřebovaný respirací v takovém prostředí ubývá a dochází k zvyšování koncentrace CO2 v půdě a k vytvoření redukčního prostředí. Při redukci se mění rozpustnost minerálních živin a tím jejich dostupnost pro živé organismy. Při povrchu půdy bývá vysoká hustota kořenů hostitelských rostlin, což koreluje s výskytem mykorrhizních hub (Gryndler et al., 2004).

1.2 Jehličnatý les a smrk ztepilý (Picea abies) Jehličnaté lesy nalezneme v podstatě jen na severní polokouli, v subpolárním, mírném a částečně v subtropickém pásu (Kolářová 2009, Courty et al., 2010). Naším nejběžnějším jehličnanem je smrk ztepilý (Picea abies), náležející do čeledi borovcovité. Jedná se o vždyzelený jehličnan s mělkou kořenovou soustavou (Kremer 1995). Každý rostlinný jedinec představuje ve skutečnosti komplexní společenstvo, neboť je kolonizován mnoha různými mikroorganismy (Porras-Alfo et Bayman, 2011). U Picea abies tvoří významnou složku právě ektomykorrhizní symbióza (ECM) kořenů s houbami (Courty et al., 2010, Peter et al., 2001).

1.3

Struktura a funkce rostlinného kořene Jedná se obvykle o podzemní orgán, který je vždy nečlánkovaný a neolistěný.

(Votrubová, 2001). Hlavní funkcí je mechanické upevnění rostliny v substrátu a příjem vody s minerálními látkami z půdy. Je zde také vysoká metabolická aktivita, dochází k syntéze aminokyselin, proteinů a ukládání asimilátů - zásobních látek (Votrubová, 2001, Jankovský, 2007). Zároveň je do prostředí vylučována celá řada látek převážně fenolické povahy, které plní mimo jiné funkci primární chemické bariéry a vesměs inhibičně ovlivňují mikroorganismy v těsném sousedství kořenů a zabraňují přímému ataku patogenů. Jakékoli narušení funkcí kořenového systému se odrazí ve změně funkční stability celé rostliny, stromu, resp. celého lesního ekosystému (Jankovský, 2007). Uspořádání kořenového systému je dáno geneticky, typem rostliny. I přesto je utváření kořene podmíněno vnějšími podmínkami. To souvisí s tím, že půda je velmi heterogenní (viz.Charakteristika půdního prostředí) (Votrubová, 2001). Vnitřní stavba kořene (Obrázek 1) vyplývá z jeho hlavních funkcí. Povrch kořene je kryt pokožkou - rhizodermis. Primární kůra – cortex, je tvořena základními pletivy a skládá

se z několika vrstev. Vnější – exodermis, střední – mezodermis a vnitřní vrstva – endodermis, která ohraničuje stření válec a charakteristických

ztloustlými

buňkami ho odděluje od primární kůry. Pod endodermis se nachází perikambium, zakládají

v kterém

adventivní

se

kořeny

(Rosypal et al., 2003). Středem kořene probíhají vodivá pletiva v jejichž

středu

je

dřeň.

Obrázek 1

Za

Podélný řez koncem kořene (Rosypal. et al., 2003)

vrcholem kořene, kde již jsou utvořena vodivá pletiva, se zakládají kořenové vlásky (Jelínek et Zicháček, 2003). Vrchol kořene je kryt kořenovou čepičkou (Rosypal et al., 2003), která je pokryta vrstvou vysokomolekulárního slizu, tvořeného z látek rostlinného a mikrobiálního původu. Produkce slizu pozitivně koreluje s rychlostí růstu kořene. V půdě je sliz zpravidla osídlen bakteriemi a jsou zde obsaženy jak organické, tak anorganické částice půdy. Výše popsaná směs gelu, mikroorganismů a částic půdy se označuje termínem mucigel, který se chová jako pravý gel a umožňuje proces difúze. Tato vrstva je pokládána za významnou ve vytváření podmínek pro zachování kontinuity tekuté fáze vody mezi částicemi půdy a povrchem kořene. Dále je odpovědná za ochranu apikální zóny kořene před vysycháním, za snížení mechanického odporu při prorůstání kořene půdou, kdy v suchých půdách jako reakce na mechanický odpor vzniká více slizu. Má schopnost pozitivně či negativně ovlivňovat příjem iontů. Zajišťuje interakce s částicemi půdy, kontakt mezi kořenem a půdou a způsobuje i agregaci půdy v rhizosféře (Balík et al., 2009).

2

Mykorrhizní houby Jako mykorrhizní se označují ty houby, které žijí v symbiotickém vztahu s cévnatými

rostlinami. Pro oba partnery je toto spojení prospěšné a v mnoha případech pro jejich existenci a vývoj nezbytné (Rosypal et al., 2003). Je vysoce pravděpodobné, že mykorrhizní houby měly významnou roli při přechodu rostlin na souš (de Boer et al., 2005). Rostliny totiž musely mimo vodní prostředí čelit omezené dodávce vody a minerálních látek, obtíže mohly

být překonány díky mutualistickému vztahu s houbami (Courty et al., 2010). Pojem mykorrhiza poprvé použil v roce 1885 německý badatel A.B. Frank (Finlay, 2008). Houby jsou složené z měkkých tkání a jejich fosílie jsou velmi vzácné (Tedersoo et al., 2010). Nicméně nalezené fosilie prvních pozemních rostlin ukázaly, že vláknité houby, podobající se současným příslušníkům oddělení Glomeromycota byly přítomné v tkáních jejich kořene (de Boer et al., 2005).

2.1

Mykorrhizní houby a půdní prostředí Výše zmíněný heterogenní charakter půdy a dále vznik a zánik malých od sebe

odlišných

nik,

je

zodpovědný

pravděpodobně

za

taxonomickou

vysokou

diverzitu

půdních

organismů (Courty et al., 2010). Lesní půdy

ukazují

ostrý

přechod

vertikálních

fyzikálně-chemických

vlastností

a

mikrobiálního

společenstva (Baldrian, 2009). Půdní mikroorganismy včetně mykorrhizních hub tvoří s kořeny rostlin ekologicky významný funkční celek, závislý na energii a uhlíkatých látkách,

jenž

rostlinou

ve

jsou

zachycovány

fotosyntéze.

Látky

přichází do bezprostředního okolí kořene ve formě kořenových exudátů nebo

Obrázek 2

jako produkty autolýzy epidermálních a

Půdní struktury v okolí mykorrhizního kořene (Gryndler et al., 2004)

kortexových buněk (Gryndler et al., 2004, Balík et al., 2009). Jedná se o vysokomolekulární nebo nízkomolekulární rozpuštěné látky, uvolněné nebo vylučované kořeny rostlin. Nejdůležitějšími složkami vysokomolekulárních exudátů jsou ektoenzymy a výše zmíněný mucigel. Z

nízkomolekulární

frakce

jsou

to organické

kyseliny,

cukry,

fenoly

a aminokyseliny včetně fytosideroforů. Převažují však cukry a organické kyseliny (Balík et al., 2009).

Takto pozměněná půda v blízkosti kořene se nazývá rhizosféra, jedná se o prostor v půdě, který je pod přímým vlivem kořene a obsahuje poměrně velké množství bakterií. Jestliže je kořen dále kolonizován mykorrhizní houbou, jeho okolí se nazývá mykorrhizosféra a bezprostřední okolí mykorrhizních hyf ekosféra (obrázek 2) (Gryndler et al., 2004).

2.2 Mykorrhizní houby, rostliny a další půdní organismy Ektomykorrhizní houby a jejich přidružené nepatogenní bakterie mohou žít v mutualistickém vztahu s rostlinami, například lesními stromy. Kořenům své hostitelské rostliny houby zajišťují především přísun živin a vody (Courty et al., 2010). Živiny jsou uvolňovány z půdních minerálů, jedná se například o anorganické ionty jako Mg, K, Ca, Fe a P. Jsou uvolňovány především prostřednictvím zvětrávání, k němuž mohou houby přispívat. Tento proces je také považován za zásadní proces pro uvolňování živin, zejména v kyselé půdě chudé na živiny – tedy například v lesní půdě a rhizosféře lesních stromů (Koele et al., 2009). Prostředí ektomykorrhizosféry, která je specifická pro rozhraní mezi půdou a kořeny, hostí velké a různorodé společenství mikroorganismů. Přítomnost hub podstatným způsobem ovlivňuje složení bakteriální mikroflóry. Ektomykorrhizní houby mají schopnost produkovat řadu antibiotik (Gryndler et al., 2004) a bakterie, které jsou škodlivé pro tyto houby, mohou být potenciálním zdrojem nových antibiotik s léčebnými vlastnostmi (de Boer et al., 2005). Některé z bakterií, přítomné v tomto prostředí usnadňují vznik mykorrhizní symbiózy a jsou proto označovány jako pomocné bakterie (mycorrhiza helper bacteria; Buée et al., 2009). Mnohé studie prokázaly, že některé rostliny podporují růst rhizobakterií. Jedná se zejména o ty, které spadají do rodu Bacillus a Pseudomonas. Bakterie se mohou množit nejen na povrchu, ale i uvnitř kořenových tkání a mohou zajišťovat biologickou ochranu tím, že indukují systémovou rezistenci vůči různým patogenům. Dále stimulují růst hostitele dodáváním dusíku ve formě kationtů, zvyšováním příjmu živin a absorpcí vody (Shishido et al., 1999). Přítomnost prvoků vede obvykle k vytvoření složitějšího kořenového systému. Účinky prvoků jsou výraznější v případě neexistence mykorhizy, která je spíše zodpovědná za méně komplexní kořenový systém (Bonkowski et al., 2001). Prvoci mohou ovlivňovat procesy rostlin buď přímo, produkcí hormonů nebo nepřímo, prostřednictvím změny struktury a výkonnosti rhizosféry (Jentschke et al., 1995). Uvažuje se o tzv. mikrobiální smyčce, kdy

mutualismus mezi rostlinou, mykorrhizou, bakteriemi a prvoky se vzájemně doplňuje o rostlinné zdroje (Bonkowski et al., 2001).

2.3 Základní typy mykorrhizních hub Na základě morfologického charakteru je rozlišováno několik typů mykorrhiz (obrázek 3) (Finlay, 2008). Endomykorrhizní typ symbiózy Symbiotická houba proniká do vnitřního prostoru buněk hostitele a žije v něm, aniž by způsobovala onemocnění (Gryndler, et al., 2004, Porras-Alfo et Bayman, 2011). Arbuskulární mykorrhizní symbióza Jedná se pravděpodobně o nejrozšířenější, nejuniverzálnější a vývojově nejstarší typ. Mezibuněčné a vnitrobuněčné hyfy, kterými houba proniká do primární kořenové soustavy, jsou pro tento typ charakteristické. Uvnitř živých rostlinných buněk vytváří bohatě větvené vnitrobuněčné útvary - arbuskuly. Při průniku hyfy houby do buňky hostitele nedochází k perforaci cytoplasmatické membrány hostitelské buňky. Cytoplasma zůstává oddělena od okolního prostředí a cytoplasmatická membrána se před větvící se a rostoucí hyfou dále vychlipuje (Finlay, 2008, Gryndler et al., 2004). Orchideoidní mykorrhizní symbióza Tato symbióza se vyskytuje u rostlin řádu Orchidales a je charakteristická závity hyf (smotky, pelotony) uvnitř buněk hostitele a jeho dvojí kolonizací. První kolonizace nastává záhy po vyklíčení semene v prvoklíček. Druhá kolonizace probíhá v kořenových pletivech. Kolonizovány jsou buňky kořenové kůry, pokožkou houba pouze proniká. Mezi tímto typem symbiózy a parasitismem je velice úzký přechod (Gryndler et al., 2004). Studie DNA však ukazují, že většina těchto hub je mykorrhizní, což vyvrátilo původní myšlenku, že se může jednat o parazitické houby (Finlay. 2008). Ve většině typů mykorrhizní symbiosy jsou houby závislé na svém hostiteli, jako autotrofním organismu, zajišťujícím zdroj uhlíku. U orchidejí může být závislost opačná. Hostitelská rostlina může být ze začátku zcela závislá na dodávkách uhlíku a dusíku z hub. Takovéto rostliny jsou označovány jako mykoheterotrofní.

Erikoidní mykorrhizní symbióza Pro rostliny řádu Ericales je charakteristická právě tato symbióza, vyznačující se smotky (závity hyf) uvnitř buněk hostitele, k penetraci cytoplasmatické membrány však nedochází (Finlay. 2008). Kolonizovány jsou především buňky kořenové pokožky a směrem do hloubky kořenových pletiv hyf rychle ubývá (Gryndler, et al., 2004). Ektomykorrhizní typ symbiózy Houby nepronikají do vnitřního prostoru buněk hostitele (Gryndler et al., 2004). Dochází k prorůstání pouze do mezibuněčných prostor kořenové kůry mezi buňkami rhizodermis a vnější vrstvou primární kořenové kůry. Tyto hyfy jsou označovány jako Hartigova síť. Spleť hyf na povrchu kolonizovaného kořene je označována jako hyfový plášť. Houbou kolonizovaný úsek kořene je často zduřelý a výrazně se tak odlišuje tvarem od kořenů nekolonizovaných. Ektomykorrhizní symbióza je známa výlučně u dřevin. (Gryndler et al., 2004, Finlay, 2008).

Obrázek 3. Morfologie hlavních typů mykorrhiz (Pešková, 2008)

3

Ektomykorrhiza Jedná se o rozšířený typ symbiózy, významný zejména díky tomu, že se vyvíjí

u mnoha hospodářsky významných dřevin. ECM symbióza může být zodpovědná za typické morfologické změny kořene hostitele (Marschner, 2012). Symbiózy se může účastní více než 5000 druhů bazidiomycet a askomycet, avšak pouze zlomek z tohoto počtu lze snadno kultivovat (Read et. Moreno, 2003). Ektomykorrhizní symbióza se pravděpodobně vyvinula v průběhu posledních 130-180 let hned několikrát, studie naznačují, že nejméně 66x a tomu také odpovídá různorodost zejména biochemických vlastností (Tedersoo et al., 2010, Gryndler et al., 2004). Nejstarší bazidiomycety byly původně saprotrofní a teprve postupně docházelo k symbióze s rostlinami. Je zajímavé, že docházelo i k opačnému procesu (ztrátě symbiotických vlastností), což poukazuje na značnou nestabilitu, jenž je pravděpodobně jednou z charakteristických vlastností (Gryndler et al., 2004).

3.1

Životní cyklus Na rozdíl od hub, které tvoří arbuskulárními a erikoidní mykorrhizu se většina ECM

hub množí sexuálně (Tedersoo et al., 2010). Výsledkem pohlavního procesu jsou spory meiospory.

U

vřeckovýtrusných

hub

tyto

spory

označovány

jako

askospory,

u stopkovýtrusých se jedná o bazidiospory. Aby vzniklo mycelium je potřeba vyklíčení těchto spor, které v blízkosti kořene hostitelské rostliny mohou následně začít kolonizační proces, kterému předchází signalizace mezi hostitelskou rostlinou a symbiotickou houbou. Látky v exudátech, které byly bezpečně identifikovány jsou pouze dvě, jedná se o kyselinu abietovou a flavonol rutin. Následná kolonizace kořene symbiotickou houbou je provázena hlubokými změnami hormonální rovnováhy rostlinných pletiv. Ektomykorrhizní houby produkují rostlinné hormony auxiny (indolyl-3-octovou kyselinu, IAA), cytokiny, kyselinu abscisovou a etylen. Vlivem změny hormonální rovnováhy kořenového systému se začínají rozvíjet krátké postranní kořeny a odlišný metabolismus vede ke změně funkce obranného mechanismu kořene a ten vede k vyváženému

vztahu

mezi

oběma

partnery.

Některé

metabolity

produkované

ektomykorrhizními houbami navíc účinně tlumí obranou reakci rostliny. Bylo prokázáno, že hostitelské buňky mohou samy štěpit polysacharidické elicitory pocházející od mykorrhizních hub a tím vlastně mírnit spouštění vlastní obranné reakce vůči těmto houbám. Při adhezi hyf na povrch kořene se uplatňují fibrilární struktury – fimbrie.

Hyfy napadají a prorůstají kořenovou špičkou, která je jimi rozrušena. Vzniká zárodek hyfového pláště, který se dále šíří po povrchu kořene. Při vzniku hyfového pláště dochází k vylučování polysacharidových fibril symbiotickou houbou, jak bylo pozorováno na příkladu Laccaria laccata v přítomnosti kořene smrku (Picea abies). Tyto fibrily umožňují

Obrázek 4

adhezi hyf na povrch kořene, jejich tvorba

ECM – kořenový systém (Marschner, 2012)

může být zablokována inhibitoren transportu auxinů, kyselinou 2,3,5-trijodbenzenovou (TIBA). V přítomnosti TIBA ektomykorrhiza nevznikne, je zablokován transport houbou produkované auxinové látky IAA do kořene, který tak nedostane informaci o přítomnosti houby a nevzniká signál spouštějící u houby tvorbu zmíněných fibril. Kompaktní hyfový plášť ECM kořenového systému (obrázek 4) představuje mechanickou barieru bránící pronikání případných patogenních organismů. Při formování Hartigovy sítě se vlivem enzymů produkovaných houbou rozpouští střední lamela buněčných stěn v kořenové kůře a její buňky jsou mechanickým tlakem mykorrhizní houby od sebe oddalovány. V některých případech pozorujeme, že hyfy symbiotické houby pronikají i dovnitř buněk kořenové kůry hostitele. V takovém případě hovoříme o ektendomykorrhize, u níž rostlina dokáže lyzovat vnitrobuněčné hyfy. Pokud hostitel nedokáže vnitrobuněčné hyfy lyzovat nebo pokud nemá ze symbiózy prospěch, pak takový útvar označujeme jako pseudomykorrhiza. Životní cyklus houby se uzavírá fruktifikací, tvorbou plodnic. Samotná plodnice je jen částí organismu houby, jehož hlavní část se v půdě nachází v podobě jemných hyf a jejich rhizomorf. Fruktifikace je dosud málo probádaným jevem, zejména pokud se týče mechanismů, které se uplatňují při jejím spouštění (Gryndler et al., 2004).

3.2 Struktura a funkce ektomykorrhizního kořene 3.2.1 Některé ze základních funkcí ektomykorrhizního kořene Mikroorganismy jsou nezbytné pro tvorbu a biogenezi půdy, udržování úrodnosti a struktury a biogeochemických procesů, koloběh látek a ekosystémové funkce, které jsou nezbytné pro růst rostlin (Baldrian et Lindahl, 2011). V příjmu živin, v přenosové kapacitě

a celkové schopnosti podporovat růst hostitelské rostliny se mykorrhizní houby mezi sebou liší jak kvantitativně tak kvalitativně (Agerer, 2001).

Bylo zjištěno, že stupeň funkční

specifičnosti v mykorrhize je vyšší než se dosud očekávalo (Finlay, 2008). Hlavní funkcí mycelia ECM hub je transport látek z organických komplexů a translokace vody (Anderson et al., 2007). Některé druhy mají také zvětrávací potenciál, čímž umožňují přístup k nerozpustným minerálním látkám. Houby hostitelské rostlině dodávají rozpuštěné, organicky vázané živiny, zejména N, P a stopové prvky (Courty et al., 2010, Tedersoo et al., 2010, Stavros et al., 2012). ECM houby jsou heterotrofní a jsou obvykle považovány za zcela závislé na dodávkách C od svých hostitelských rostlin (Baldrian 2009), nicméně pro svůj růst, energetiku a buněčnou syntézu mohou získávat C nejen z fotosyntetizujícího stromu, ale také z půdy pomocí enzymatického rozkladu organické hmoty (Courty et al., 2010, Finlay 2008). Autolytické procesy v ECM nebo přímo atakování hostitelské tkáně využívají houby k úniku z umírajícího kořene. To umožní hledání nového hostitele. Schopnost ECM hub produkovat ligninolytické enzymy a celulázy je poměrně slabá v porovnání se saprotrofních bazidiomycety. Skutečná role enzymů rozkládajících celulózu není stále zcela známá (Baldrian 2009). Houby jsou schopné akumulovat těžké kovy, to je známo již desítky let a zvyšují toleranci vůči těžkým kovům jako Pb, Ni, Zn, As a Cd (Marschner, 2012, Gabriel et al., 1997). Těžké kovy nabízí silný selekční tlak, který může vést k vývoji nebo komunitnímu posunu směrem k více specializovaným houbovým genotypům (Pirttila et al., 2011). Klíčová role akumulace byla přiřazena polysacharidům buněčné stěny, na cystein bohatých proteinů a pigmentů, jako je melanin. Houby kovy akumulují a chrání tak hostitelskou rostlinu. Akumulace toxických prvků koreluje s koncentrací kovů v půdě. Tímto způsobem může docházet k zařazení kovů do potravinového řetězce (Gabriel et al., 1997). Existuje také fyzická bariéra v podobě houbového pláště, celkové houbové biomasy, včetně spor, extramatrikálního podhoubí a mrtvé biomasy (Pirttila et al., 2011). Mykorrhizní rostliny jsou tak často odolnější vůči přítomnosti těžkých kovů v půdě než rostliny nemykorrhizní. Mezi další funkce hub patří například ochrana před patogeny, herbivory a dalším stresem způsobeným chemikáliemi. V přirozených podmínkách je ECM symbióza prospěšná oběma partnerům. Rovnováha může být narušena při umělých podmínkách, kdy je nepřirozeně zvýšená koncentrace živin v půdě, které umožňují jednomu či druhému partnerovi stát se dominantním (Tedersoo et al., 2010).

3.2.2

Struktura ektomykorrhizního kořene

Plášť ECM (znázorněn na obrázku 3 a také na obrázku 4) nemá velkou kontaktní plochu s půdou, aby hyfy výrazně zvyšovaly absorpční plochu, tedy objem využívané půdy (Agerer 2001, Finlay. 2008). Podhoubí je však svou strukturou (tenká, dlouhá vlákna) vhodné pro trojrozměrný průzkum půdního podkladu (Courty et al., 2010).

4

Specifické podmínky v rhizosféře Pojem rhizosféra představuje tenkou vrstvu přiléhající ke kořenům rostlin a je

klíčovým zdrojem pro ukládání organických a minerálních látek (Balík et al., 2009). V rámci kontinua rhizosféra vytváří přechodové pásmo mezi „volnou půdou“ a povrchem kořene (Buée et al., 2009). Dochází v ní k vzájemnému působení mezi rostlinou a mikroorganismy. Je zde tedy obrovský komplex dílčích reakcí, komunikace probíhá v obou směrech. Rostlina je schopná aktivně ovlivňovat složení půdy ve svém blízkém okolí. V oblasti radiální a podélné ose kořene na úrovni rhizosféry jsou charakteristické gradienty koncentrací látek a dalších fyzikálních veličin (Balík et al., 2009).

4.1 Rhizosféra a kořenové exudáty V kořenech je v průměru alokováno 30-60 % z čisté produkce fotosyntézy a z tohoto množství je značná část uvolňována ve formě organických sloučenin a oxidu uhličitého do rhizosféry (Balík et al., 2009). Houba získává až 50 % asimilovaného uhlíku, vzhledem k takovéto vysoké poptávce po sacharidech dochází k efektivnější fotosyntéze. Aby se zabránilo parazitismu, rostlina je schopna kontrolovat tok sacharidů do houby (Nehls et al., 2010). Uvolňování uhlíku kořeny může být také nazýváno rhizodepozice (Balík et al., 2009). Uvolněný organický uhlík tvoří, řídí a udržuje rhizosféru a kontinuum mikrobiálních populací, pro které vytváří životní prostředí (Buée et al., 2009). Čistá produkce fotosyntézy je vyšší za přítomnosti mikroorganismů. To však není způsobeno zvýšením toku exudátů, nýbrž snížením množství částí nízkomolekulární frakce kořenových exudátů, která se zpětně absorbuje kořeny. To alespoň dokazují některé pokusy (Balík et al., 2009).

4.2

Ionty v rhizosféře Koncentrace určitého iontu v rhizosféře může být nižší, vyšší nebo stejná jako je

ve volné půdě, a to v závislosti na koncentraci půdního roztoku volné půdy, dále rychlosti pohybu iontu k povrchu kořene a rychlosti příjmu iontu kořenem samotným. U některých makroelementů (např. P, K), kde je jejich obsah v půdním roztoku nízký, vzhledem k jejich vysokému odběru rostlinami platí, že v těsné blízkosti kořenů je koncentrace zpravidla nižší než v zóně mimo rhizosféru (Balík et al., 2009). 4.3

CO2 v rhizosféře Respirace kořenů a mikrobiální biomasy je významným zdrojem CO2 v půdě, který

významně ovlivňuje pH půdy. Koncentrace CO2 v půdním vzduchu je 30 – 100 krát větší než v atmosféře. V důsledku respirace půdních mikroorganismů a kořenů rostlin nemáme přesné údaje o koncentraci CO2 v rhizosféře. Většina údajů je věnována plynné půdní fázi mimo rhizosféru. S vývojem technického vybavení pro měření lze předpokládat zpřesňování údajů o produkci a koncentraci CO2 v rhizosféře (Balík et al., 2009).

4.4 pH rhizosféry Nejdůležitějšími činiteli indukující změny pH rhizosféry jsou nerovnováha v rychlostech iontové výměny a tomu odpovídající rozdíly ve výsledném uvolněném množství H+ a HCO3 -, resp. OH-, a vylučování organických kyselin. Je to především CO2 rozpuštěný v půdním roztoku [H+ a (HCO3)-], který ovlivňuje pH rhizosféry, poněvadž mobilita jak H+, tak (HCO3)- v půdním roztoku je relativně nízká. V provzdušněných půdách CO2 sám o sobě hraje jen malou úlohu v ovlivňování pH rhizosféry, vzhledem k tomu, že rychle difunduje od kořenů rostlin. Forma dodání dusíku rostlinám má významnější vliv na rychlost příjmu iontů, a tím také na pH rhizosféry. Amonný iont je obvykle přijímám rostlinou daleko lépe než nitrátový, dochází k acidifikaci rhizosféry i přes přítomnost vyšších koncentrací nitrátů, zejména při vysokém obsahu půdní vody, který také současně umožňuje difúzi iontů (NH4)+. Na kyselých půdách zvýšení hodnoty pH způsobené přídavkem dusičnanů zvyšuje příjem fosforu, pravděpodobně výměnou (HCO3)

-

za fosfáty adsorbované na oxidech železa

a hliníku. Bylo zjištěno, že snížení obsahu fosforu v rhizosféře a vzestup hodnoty pH rhizosféry spolu úzce souvisí. Na příkladu smrku ztepilého (Picea abies) pěstovaného v kyselých půdách bylo ukázáno, že pH v oblasti kořenové špičky je vyšší a v subapikální oblasti nižší, a to bez

ohledu na formu dusíku v půdním roztoku (Balík et al., 2009). Snížení koncentrací živin kationtů a dusičnanů v půdního roztoku rhizosféry výrazně snížuje pH (Wang et al., 2001). Výroba protonů je jedním z hlavních mechanismů odpovědných za minerální zvětrávání (Calvaruso et al., 2010). Pufrační kapacita záleží především na původním pH volné půdy a na obsahu organických částic. (Balík et al., 2009).

4.5 Rhizosféra a „volná půda“ Rhizosférní podmínky, které jsou způsobovány změnami vlivem rostoucího kořene a dalších dějů, které jeho růst doprovází, jsou důležité pro udržení mikrobiální komunity. Liší se od „volné půdy“ a zde je pozorován vliv rhizosféry („rhizosphere effect“; Buée et al., 2009). Procesy v rhizosféře, jako je produkce a uvolnění organických kyselin, obsažených v exudátech,

přispívají k rozdílům ve vlastnostech mezi rhizosférou (R) a „volnou“

(nonrhizosphere- NR) půdou. Vyšší koncentrace organických kyselin byly pozorovány v oblasti R půdách než v NR půdách, s převahou mastných kyselin, které tedy převažovaly v obou typech (Tuason et Arocena, 2009, Balík et al., 2009). Protože činnost mikroorganismů je v půdě omezena především uhlíkem, tak hustota a aktivita mikroorganismů v rhizosféře může být až o několik řádů vyšší v porovnání s „volnou“ půdou. Relativní nárůst počtu mikroorganismů je vyjádřena jako R / S poměr, kdy R vyjadřuje množství mikroorganismů na gram v rhizosféře a S vyjadřuje jejich množství ve volné půdě. (Marschner 2012). Vyšší mikrobiální aktivitu v rhizosféře potvrzuje fakt, že množství exudátů a enzymatická aktivita se snižuje s rostoucí vzdáleností od povrchu kořene. Jedním z enzymů, které houby produkují je alkalická fosfatasa, jenž hydrolyzuje fosfor z organických vazeb. Její aktivita byla vyšší v rhizosféře než v okolní – „volné“ půdě. (Balík et al., 2009). V rhizosféře se vyskytují také bakterie, především G-negativní bakterie. Je jich o jeden až dva řády více než ve volné půdě. Jedná se především o r-stratégy, kterým se daří především v místech s dobrou dostupností živin. To vede k předpokladu, že v rhizosféře převládají oportunní druhy, které zde mají k dispozici velké množství živin. To je zásadní rozdíl od volné půdy. V současné době je obecně uznáváno, že r-stratégové a K-stratégové dominují v rhizosféře, ale jsou prostorově oddělení. K-stratégové se vyskytují ve starších kořenových částech, kde živiny jsou již vyčerpány (Buée et al., 2009). Hodnoty pH rhizosféry se mohou lišit od hodnot pH volné půdy až o 2 jednotky a to v závislosti na vlastnostech rostliny a půdy, charakteristická je nižší hodnota pH v rhizosféře.

Je zde také zvýšený obsah CO2 (Balík et al., 2009). To dokazují naměřené hodnoty pH v rhizosféře smrku, které jsou výrazně nižší než v hromadné půdě (Wang et al., 2001). Rhizosféra je velmi složité prostředí, kde téměř každá změna vyvolává komplex řetězových reakcí mezi půdou, kořeny rostlin a půdními mikroorganismy. Proto je velmi těžké zobecnění jednotlivých procesů (Balík et al., 2009). Například i sezónní vliv má velký význam na dynamiku výměny živin především v kyselých půdách, kde se živiny mohou stát limitujícími pro růst stromů. Je zajímavé, že v období mezi listopadem a únorem (v porovnání s obdobím květen a srpen) bylo zaznamenáno drastické snížení výměny základních kationtů ve volné půdě smrkových porostů (Collignon et al., 2011).

5

Houby v kořenech dřevin

5.1

Mutualistický vztah Mnoho druhů dřevin v lesních stanovištích po celém světě se spoléhá na mutualistické

a především ECM houby, které plní jejich nutriční požadavky (Anderson el al., 2007) na oplátku houby získávají určitou část sacharidů, jedná se tedy o mutualistický vztah (Courty et al., 2010).

5.2 Saprotrofní houby - dekompozitoři Saprotrofní houby získávají výživu z odumřelých organismů (Rosypal et al., 2003). U saprotrofní houby Phlebiopsis gigantea bylo pozorováno, že proniká do epidermálních buněk, ale nedochází k narušení cévních svazků. Ze strany hostitele došlo k reakci, vznik reakčních zón a zatažení plasmalemy kortikálních buněk. Nicméně nedochází ke vzniku hniloby. Zásadní rozdíl od parazitických hub (Asiegbu et al., 1996). Saprotrofické houby mohou být zapojeny do degradace jednoduchých kořenových výměšků a složitějších sloučenin z kořenových buněk. Jimi produkované extracelulární hydrolytické enzymy mohou být zapojovány do degradace kořenových výměšků a mrtvých kořenových buněk (Buée et al., 2009).

5.3 Dřevokazné houby Spadají pod nejškodlivější organismy, které nerozkládají pouze dřevo, ale mohou také infikovat kořeny a tím způsobit odumírání stromů. Šíření dřevokazných hub je podporováno především třemi hlavními negativními predispozičními faktory: suchými periodami, poškozováním stromů při těžbě a dále zvěří (Pešková, 2008). Příčinu zvýšené frekvence poškození smrkových porostů tak nelze hledat v patogenitě či virulenci houbového patogena,

jako spíše v predispozici hostitele, která je dána především nedostatkem vody, zvýšenou frekvencí letních přísušků a následným poškozením kořenů (Jankovský, 2007). Houby mohou pronikat do rostlinných pletiv vzniklým poraněním nebo i jinými cestami. Nejzávažnější původci kořenových hnilob jsou však druhy, které napadají zdravé stromy. Ty jsou označovány jako primární parazité (Pešková, 2008). K těmto dřevokazným houbám, které napadají především smrk jsou řazeny václavky Armillaria spp. a kořenovník vrstevnatý (Hetrobasidion annosum). Tyto houby infikují především kořenový systém stromu. Zatímco kořenovník je takřka výlučně vázán na jehličnany, hostitelské spektrum václavek je nesrovnatelně rozsáhlejší. Nejčastějšími hostiteli jsou však rostliny s druhotným tloustnutím stonku a především dřeviny. Primárně infikuje rovněž kořenový systém jedle bělokoré, dubu zimního, buku lesního a dalších dřevin. Nikdy však není poškození těchto dřevin tak významné jako v případě smrku, který je často pěstován na okraji svého ekologického optima. Ze sekundárně parazitických dřevokazných hub, které napadají rostliny výrazně poraněné je původcem hnědé hniloby kořenů a bazální části jehličnanů hnědák Schweinitzův (Phaeolus schweinitzii; Jankovský, 2007).

6

Houby v rhizosféře smrku ztepilého (Picea abies) Po roce 1990 umožnil revoluční vývoj molekulárních nástrojů pro analýzu

mikroorganismů velký pokrok při identifikaci ECM hub. Mnoho rodů ECM a dalších hub bylo objeveno až na základě porovnání sekvencí DNA kořenových špiček a plodnic. Plodnice mohou sloužit jako indikátory struktury společenstva (Tedersoo et al., 2010, Anderson et al., 2007), avšak řada ECM hub trvalé a nápadné plodnice nevytváří. V uplynulém desetiletí, bylo pro identifikaci mykorrhizních hub využity především PCR molekulární metody a sekvenování DNA (Buée et al., 2009). Přehled hub, asociovaných s kořeny smrku a údaje o jejich ekologii z dostupné literatury jsou shrnuty v tabulce, uvedené v příloze této práce. Úspěch interakce smrku s ektomykorrhizními houbami se odráží v dominanci lesních ekosystémů v severní polokouli. Mají jednak hospodářský význam v produkci dřeva a dále jsou tyto ekosystémy nezbytné pro snižování antropogenních emisí CO2 (Nehls et al., 2010). Z tabulky uvedené v příloze vyplývá, že druhová rozmanitost ECM hub, asociovaných s kořeny smrku Picea abies je vysoká. Je však nedostatek vhodných metod, které dávají pouze omezené studie ohledně funkční struktury, roli v ekosystému a biochemických

vlastností. Pravděpodobně právě funkční rozmanitost je klíčem k pochopení rolí hub v ekologických procesech půdy (Courty et al., 2010). Tabulka v příloze obsahuje celkem 233 druhů hub asociovaných s kořeny smrku. K druhově nejpočetnějším patří rody Cortinarius a Russula. K dalším významným rodům patří Lactarius, Laccaria, Inocybe, Amanita, Piceirhiza a Piloderma. Jedná se o ektomykorrhizní druhy, které představují 86% druhů hub, nalezených na kořenech smrku. Byly však nalezeny i rody, u nichž některé druhy mají i saprotrofní vlastnosti - Tricholoma ( T. matsutake) a Hygrophorus ( H. aurantiaca). Nalezený rod Mycena, je čistě saprotrofní. Zastoupení těchto dekompozitorů je až 12%, parazitické houby zahrnují pouhá 2%.

7

Závěr a výhledy do diplomové práce V rhizosféře Picea abies byly detekovány především ECM symbiotické druhy hub.

Dosavadní výzkum byl tedy pravděpodobně doposud zaměřen tímto směrem. Informace ohledně diverzity a specifické funkce saprotrofních hub zůstávají nedostatečně prozkoumány. Abychom získali ucelený pohled na půdu a půdní procesy v ní, je potřeba do výzkumu zahrnout veškeré mikroorganismy a organismy v půdě. Právě svou diplomovou prací, která se bude týkat saprotofních hub bych ráda přispěla k tomuto celkovému pohledu. Ve své diplomové práci se hodlám zabývat popisem společenstva mikroorganismů v živých ektomykorrhizních a nemykorrhizních kořenech a v odumřelých kořenech smrku Picea abies, v rhizosféře a také „volné“ půdě. Popis proběhne na základě isolace DNA a její analýzy v letním a zimním období, které se liší dostupností živin. Mikroorganismy asociované s kořeny jednotlivých typů budou izolovány v čistých kulturách, jejich genetický potenciál bude testován na základě detekce genů pro enzymy, rozkládající organickou hmotu a u kultur budou studovány schopnosti rozkladu organických látek a produkce příslušných enzymů. Bude sledována změna společenstva mikroorganismů, způsobená odumřením kořene a rozklad biomasy kořene.

8

Přehled použité literatury

Agerer R. (1991): Studies on ectomycorrhizae. 34. Mycorrhizae of Gomphidius glutinosus and of G.roseus with some remartk on Gomphidiaceae (basidiomycetes) - NOVA HEDWIGIA 53,127-170. Agerer R. (1993): Ectomycorrhizae of Hydnellum peckii on Norway spruce and thein chlamydospores - MYCOLOGIA 85, 74-83. Agerer R. (2001): Exploration types of ectomycorrhizae. A proposal to classify ectomycorrhizal mycelial systems according to their patterns of differentiation and putative ecological importace - Springer-Verlag 11, 107-114.

Agerer, R., Klostermeyer, D., Steglich W. (1995): Piceirhiza nigra , an ectomycorrhiza on Picea abies

formed by a species of Thelephoraceae - NEW PHYTOLOGIST: 131, 377-

380. Agerer R., Kraigher H., Javornik, B. (1996): Identification of ectomycorrhizae of Hydnum rufescens on Norway spruce and the variability of the ITS region of H-rufescens and H-repandum (Basidiomycetes) - NOVA HEDWIGIA 63, 183-194. Ahlich K., Sieber, TN. (1996): The profusion of dark septate endophytic fungi in non-ectomycorrhizal fine roots of forest trees and shrubs - NEW PHYTOLOGIST 132, 259-270. Anderson I.C. et John W.G. Carney. (2007): Ectomycorrhizal fungi: exploring the mycelial frontier FEMS MICROBIOLOGY REVIEWS 31, 388-406.

Arocena JM., Gottlein A., Raidl S. (2004): Spatial changes of soil solution and mineral composition in

the rhizosphere of Norway-spruce seedlings colonized by Piloderma

croceum – JOURNAL

OF

PLANT

NUTRITION

AND

SOIL

SCIENCE-

ZEITSCHRIFT FUR FLANZENERNAHRUNG UND BODENKUNDE 167, 479-486. Asiegbu FO, Daniel G., Johansson M. (1996): Cellular interaction between the saprotroph Phlebiopsis gigantea and non-suberized roots of Picea abies - MYCOLOGICAL RESEARCH 100, 409-417.

Bahnweg G., Moller EM., Anegg S., Langebartels C., Wienhaus O., Sandermann H. (2002): Detection

of Heterobasidion annosum s. l. [(Fr.) Bref.] in Norway spruce by polymerase

chain reaction -

JOURNAL OF PHYTOPATHOLOGY 150, 382-389.

Baier R., Ingenhaag J., Blaschke H., Gottlein A., Agerer R. (2006): Vertical distribution of an ectomycorrhizal community in upper soil horizons of a young Norway spruce (Picea abies [L.] Karst.) stand of the Bavarian Limestone Alps - MYCORRHIZA 16, 197-206. Baldrian P. (2009): Ectomycorrhizal fungi and thein enzymes in soils: is there enough evidence for their role as facultative soil saprotrophs – OECOLOGIA 16, 657-660.

Baldrian P., Lindahl B. (2011): Decomposition in forest ecosystems: after decades of research still

novel findings - FUNGAL ECOLOGY 4, 359-361.

Baldrian, P. (2011): Ecology and metagenomics of soil microorganisms - FEMS MICROBIOL ECOL 78, 1–2. Balík J. (2009): Význam rhizosféry v životním prostředí -VĚDECKÝ VÝBOR FYTOSANITÁRNÍ A ŽIVOTNÍHO PROSTŘEDÍ Bonkowski M; Jentschke G; Scheu S. (2001): Contrasting effects of microbial partners in the rhizosphere: interactions between Norway Spruce seedlings (Picea abies Karst.), mycorrhiza (Paxillus involutus (Batsch) Fr.) and naked amoebae (protozoa) - APPLIED SOIL ECOLOGY 18, 193-204. BRUNNER, I. (1993): Production of ectomycorrhizal Picea abies — Hebeloma crustuliniforme seedlings for ecological studies: Effects of synthesis techniques on the morphology of the symbiosis - WATER AIR AND SOIL POLLUTION 68, 231-240. Brunnerr I. (1991): Comparative – studies on ectomycorhizae synthesized with variol in vitro techniques using Picea abies and 2 Hebeloma species - TREES-STRUCTURE AND FUNCTION 5, 90-94. Buée M., De Boer W., Martin F., van Overbeek L., Jurkevitch E. (2009.): The rhizosphere zoo: An overview of plant-associated communities of microorganisms, including phages, bacteria, archaea, and fungi, and of some of their structuring factors - PLANT AND SOIL 321, 189–212. Calvaruso Ch., Turpault, M.P., Leclerc E., Ranger J., Garbaye J., Uroz S.; Frey-Klett P. (2010): Influence of Forest Trees on the Distribution of Mineral Weathering-Associated Bacterial Communities of the Scleroderma citrinum Mycorrhizosphere

- APPLIED AND

ENVIRONMENTAL MICROBIOLOGY 76, 4780-4787. Collignon, Ch., Calvaruso, Ch., Turpault, M.P. (2011): Temporal dynamics of exchangeable K, Ca and Mg in acidic bulk soil and rhizosphere under Norway spruce (Picea abies Karst.) and beech (Fagus sylvatica L.) stands - PLANT AND SOIL 349, 355-366. Courty, P.E., Buée M., Diedhiou, A.G., Frey-Klett, P., Tacon, F., Rineau, F., Turpault, M.P., Uroz, S., Garbaye, J. (2010): The role of ectomycorrhizal communities in forest ecosystem processes:New perspectives and emerging concepts - SOIL BIOLOGY & BIOCHEMISTRY 42, 679-698. Dahne, J., Klingelhofer, D., Ott, M., Rothe, G.M. (1995): Liming induced stimulation of the aminoacid-metabolism in mycorrhizal roots of Norway spruce (Picea abies [L] Karst) -PLANT AND SOIL 173, 67-77. Danell, E., Fries, N., (1990): Methods for isolation of Cantharellus species and the synthesi sof ectomycorrhizae with Picea abies - MYCOTAXON 38, 141-148.

de Boer, W., Folman, LB., Summerbell, RC., Boddy, L. (2005): Living in a fungal world: impact of fungi on soil bacterial niche development - FEMS MICROBIOLOGY REVIEWS 29, 795 – 811. di Marino, E., Urmas, K., Reinhard, A. (2007): The ectomycorrhizae of Pseudotomentella humicola on Picea abies - NOVA HEDWIGIA 84, 429-440. Erland, S. (1995): Abundance of Tylospora fibrillosa ectomycorrhizas in a South Swedish spruce forest measured by RFLP analysis of the per-amplified rona its region – MYCOLOGICAL RESEARCH:99, 1425-1428. Erland, S., Jonsson, T., Mahmood, S.,Finlay, RD. (1999): Below-ground ectomycorrhizal community structure in two Picea abies forests in southern Sweden - SCANDINAVIAN JOURNAL OF FOREST RESEARCH 14, 209-217. Ferrisa, R., Peacea, JA., Newtonb, CA. (2000): Macrofungal communities of lowland Scots pine (Pinus sylvestris L.) and Norway spruce (Picea abies (L.) Karsten.) plantations in England: relationships with site factors and stand structure - FOREST ECOLOGY AND MANAGEMENT 131, 255-267. Finlay, R.D., (2008): Ecological aspects of mycorrhizal symbiosis: with special emphasis on the functional diversity of interactions involving the extraradical mycelium - JOURNAL OF EXPERIMENTAL BOTANY 59, 1115-1126. Gabriel, J., Baldrian, P., Rychlovský, P., Krenzelok, M. (1997): Heavy Metal Content in WoodDecaying Fungi Collected in Prague and in the National Park Šumava in the Czech Republic BULLETIN OF ENVIRONMENTAL CONTAMINATION AND TOXICOLOGY 59, 595-602. Geric, B., Rupnik, M., Kraigher, H. (2000): Isolation and identification of mycorrhization helper bacteria in Norway spruce, Picea abies (L.) Karst. - PHYTON-ANNALES REI BOTANICAE 40, 65-70. Gramss, G. (1983): Exymination of low pathogenicity isolates of Armillaria melta from natural stands of Picea abies in middle - EUROPEAN JOURNAL OF FOREST PATHOLOGY 13, 142-151 Gryndler, M., Baláž, M., Hršelová, H., Jansa, J., Vosátka, M. (2004): Mykorhizní symbióza – O soužití hub s kořeny rostlin. Gryndler, M., Soukupová, L., Gryndlerová, H., Baldrian, P., Hršelová, H. (2010): Local Distribution of Ectomycorrhizae-Associated Basidiomycetes in Forest Soil Correlates with the Degree of Soil Organic Matter Humification and Available Electrolytes - FOLIA MICROBIOLOGICA 55, 454–460. Hedh, J., Johansson, T., Tunlid, A.,(2009): Variation in host specificity and gene content in strains from genetically isolated lineages of the ectomycorrhizal fungus Paxillus involutus s. lat. MYCORRHIZA 19, 549-558.

Heinonsalo, J., Jorgensen, KS., Sen, R. (2001): Microcosm-based analyses of Scots pine seedling growth, ectomycorrhizal fungal community structure and bacterial carbon utilization profiles in boreal forest humus and underlying illuvial - FEMS MICROBIOLOGY ECOLOGY 36, 7384. Holmer, L., Stenlid, J. (1991): Population structure and mating systemin Marasmius androsaceus fr. NEW PHYTOLOGIST 119, 307-314. Ivanov, DM. (2005): Mycobionts of ectomycorrhizal rootlets of Picea abies in bilberry spruce forest (Leningrad Region). MIKOLOGIYA I FITOPATOLOGIYA 39, 41-47. Jankovský,

L.

(2007):

FYTOPATOLOGICKÉ

ASPEKTY

POŠKOZENÍ

KOŘENOVÉHO

SYSTÉMU LESNÍCH DŘEVIN. Ústav ochrany lesů a myslivosti FLD MZLU v Brně Jelínek, J., Zicháček, V.(2003): Biologie pro gymnázia Jentschke, G., Bonkowski, M., Godbold, DL. et al., (1995): Soil protozoa and forest tree growth nonnutritional efects and interaction with mycorrhizae - BIOLOGY AND FERTILITY OF SOILS 20, 263-269. Jentschke, G., Winter, S., Douglas, L., Godbold, DL. (1999): Ectomycorrhizas and cadmium toxicity in Norway spruce seedlings - TREE PHYSIOLOGY 19, 23-30. Jonssona, L., Andersa, D., Tor-Erikb, B. (2000): Spatiotemporal distribution of an ectomycorrhizal community in an oligotrophic Swedish Picea abies forest subjected to experimental nitrogen addition: above- and below-ground views - FOREST ECOLOGY AND MANAGEMENT 132, 143-156. Karlinski, L., Ravnskov, S., Kieliszewska-Rokicka, B., Larsen, J.(2007): Fatty acid composition of various ectomycorrhizal fungi and ectomycorrhizas of Norway spruce - SOIL BIOLOGY & BIICHEMISTRY 39, 854–866. Kattner, D., (1992): Long –term efects of liming on the colonization of Norway spruce roots by microfungi - ALLGEMEINE FORST UND JAGDZEITUNG 163, 138-142. Kernaghan, G. (2001): Ectomycorrhizal fungi at tree line in the Canadian Rockies II. Identification of ectomycorrhizae by anatomy and PCR. - MYCORRHIZA 10, 217-229. Koele, N., Hildebrand, EE. (2008): The ecological significance of the coarse soil fraction for Picea abies (L.) Karst. seedling nutrition - PLANT AND SOIL 312, 163-174. Koele, N., Turpault, MP., Hildebrand, EE., Uroz, S., Frey-Klett, P. (2009): Interactions between mycorrhizal fungi and mycorrhizosphere bacteria during mineral weathering: Budget analysis and bacterial quantification - SOIL BIOLOGY& BIOCHEMISTRY 4, 1935–1942. Koch N., Andersen, CR., Raidl, S., Agerer, R., Matyssek, R., Grams, TEE. (2007): Temperaturerespiration relationships differ in mycorrhizal and non-mycorrhizal root systems of Picea abies (L.) Karst - PLANT BIOLOGY 9, 545-549. Kolářová, Z. (2009): Diverzita a funkce mikroskopických hub v opadu jehličnatých dřevin.

Korkama, T., Fritze, H., Pakkanen, A., Pennanen, T. (2007): Interactions between extraradical ectomycorrhizal mycelia, microbes associated with the mycelia and growth rate of Norway spruce (Picea abies) clones - NEW PHYTOLOGIST 173, 798–807. Korkama, T., Pakkanen, A., Pennanen, T. (2006): Ectomycorrhizal community structure varies among Norway spruce (Picea abies) clones - NEW PHYTOLOGIST 171, 815–824. Kottke, I., Qian, XM., Pritsch, K., Haug, I., Oberwinkler, F. (1998): Xerocomus badius - Picea abies, an ectomycorrhiza of high activity and element storage capacity in acidic soil MYCORRHIZA 7, 267-275. Kraigher, H., Agerer, R., Javornik, B. (1995): Ectomycorrhizae of Lactarius lignyotus on Norway spruce, characterized by anatomical and molekular tools - MYCORRHIZA 5, 175-180. Kremer, B.P. (1995). Stromy. Krokene, P., Lahr, E., Dalen, LS., Skroppa, T., Solheim, H. (2012): Effect of phenology on susceptibility of Norway spruce (Picea abies) to fungal pathogens - PLANT PATHOLOGY 61, 57-62. Ludley, KE., Robinson, CH., Jickells, S., Chamberlain, PM., Whitaker, J. (2009): Potential for monoterpenes to affect ectomycorrhizal and saprotrophic fungal activity in coniferous forests is revealed by novel experimental systém - SOIL BIOLOGY & BIOCHEMISTRY 41, 117124. Mari, S., Jonsson, A., Finlay, R., Ericsson, T., Kahr, M., Eriksson, G. (2003): Genetic variation in nitrogen uptake and growth in mycorrhizal and nonmycorrhizal Picea abies (L.) Karst. Seedlings - FOREST SCIENCE 49, 258-267. Marschner, P., (2012): Rhizosphere Biology - MARSCHNER’S MINERAL NUTRITION OF HIGHER PLANTS Marschner, P., Godbold, DL. (1995): Mycorrhizal infection and ageing affect element localization in short roots of Norway spruce [Picea abies (L) Karst.] - MYCORRHIZA 5, 417-422. Mejstrik, VK. (1975): Efect of mycorrhizal infection of Pinus sylvestris and Picea abies by 2 Boletus species on accumulation of phosphorus - NEW PHYTOLOGIST 74, 455-459. Munzenberger, B., Otter, T., Wustrich, D.,Polle, A. (1997): Peroxidase and laccase activities in mycorrhizal and non-mycorrhizal fine roots of Norway spruce (Picea abies) and larch (Larix decidua) - CANADIAN JOURNAL OF BOTANY 75, 932-938. Nehls, U., Goehringer, F., Wittulsky, S., Dietz, S. (2010): Fungal carbohydrate support in the ectomycorrhizal symbiosis: a review - PLANT BIOLOGY 12, 292-301. Nicolotti, G., Varese, GC. (1996): Screening of antagonistic fungi against air-borne infection by Heterobasidion annosum on Norway spruce - FOREST ECOLOGY AND MANAGEMENT 88, 249-257.

Nilsson, OL., Wallander, H. (2003): Production of external mycelium by ectomycorrhizal fungi in a norway spruce forest was reduced in response to nitrogen fertilization - NEW PHYTOLOGIST 158, 409–416. Pennanen, T., Heiskanen, J., Korkama, T. (2005): Dynamics of ectomycorrhizal fungi and growth of Norway spruce seedlings after planting on a mounded forest clearcut - FOREST ECOLOGY NAD MANAGEMENT 213, 243–252. Pešková, V. (2008): Houby na kořenech lesních dřevin Mykorhizy, Lesnická práce Peter, M., Ayer, F., Egli, S. (2001): Nitrogen addition in a Norway spruce stand Alfred macromycete sporocarp production and below-ground ectomycorrhizal species composition. NEW PHYTOLOGIST 149, 311-325. Peter, M., Ayer, F., Egli, S., Honegger, R. (2001): Above- and below-ground community structure of ectomycorrhizal fungi in three Norway spruce (Picea abies) stands in Switzerland. - CAN. J. BOT 79, 1134-1151. Pirttila, AM., Carolin, A., Editors, F. (2011): Endophytes and forest trees, Springer. Biology and Applications - PLANT SOIL 321, 189 – 212. Porras-Alfaro A., Bayman P., (2011): Hidden Fungi, Emergent, Properties: Endophytes and Microbiomes. Annu. Rev. - PHYTOPATHOL 49, 291–315. Priha, O., Grayston, S.J., Pennanen, T., Smolander, A. (1999): Microbial activities related to C and N cycling and microbial community structure in the rhizospheres of Pinus sylvestris, Picea abies and Betula pendula seedlings in an organic and mineral soil. - FEMS MICROBIOLOGY ECOLOGY 30, 187-199. Prospero, S., Holdenrieder, O., Rigling, D. (2004): Comparison of the virulence of Armillaria cepistipes and Armillaria ostoyae on four Norway spruce provenances - FOREST PATHOLOGY 34, 1-14. Qian, XM. Kottke, I., Oberwinkler, F., (1998): Activity of different ectomycorrhizal types studied by vital fluorescence - PLANT AND SOIL 199, 91-98. Queloz, V., Grunig, CR.,Sieber, TN., Holdenrieder, O. (2005): Monitoring the spatial and temporal dynamics of a community of the tree-root endophyte Phialocephala fortinii sl. - NEW PHYTOLOGIST: 168, 651-660. Read, DJ., MorenoPJ. (2003): Mycorrhizas and nutrient cycling in ecosystems – a journey towards relevance? - NEW PHYTOLOGIST 157, 475–492. Repac, I. (1996): Inoculation of Picea abies (L) Karst seedlings with vegetative inocula of ectomycorrhizal fungi Suillus bovinus (L: Fr) O. Kuntze and Inocybe lacera (Fr) Kumm NEW FORESTS 12, 41-54. Rineau, F., Rose, C., Le Thiec, D., Garbaye, J.(2010): Liming in a beech forest results in more mineral elements stored in the mantle of Lactarius subdulcis ectomycorrhizas - FUNGAL BIOLOGY 114, 1007-1014.

Rosypal, S. et al., (2003): Nový přehled biologie Rudawska, M., Leski, T., Trocha, LK., Gornowicz, R. (2006): Ectomycorrhizal status of Norway spruce

seedlings

from

bare-root

forest

nurseries

-

FOREST

ECOLOGY

AND

MANAGEMENT 236, 375–384. Scattolin, L., Montecchio, L., Agerer, R. (2008): The ectomycorrhizal community structure in high mountain. Norway spruce stands - TREES 22, 13–22. Scattolin, L., Montecchio, L., Mosca, E., Agerer, R. (2008): Vertical distribution of the ectomycorrhizal community in the top soil of Norway spruce stands – EUROPEAN JOURNAL OF FOREST RESEARCH 127, 347–357. Senn-Irlet, B., Bieri, G.(1999): Sporocarp succession of soil-inhabiting macrofungi in an autochthonous subalpine Norway spruce forest of Switzerland - FOREST ECOLOGY AND MANAGEMENT 124, 169-175. Shishido, M., Breuil, C., Chanway, ChP.(1999): Endophytic colonization of spruce by plant growthpromoting Rhizobacteria - FEMS MICROBIOLOGY ECOLOGY 29, 191-196. Schrey, SD., Schellhammer, M., Ecke, M., Hampp, R., Tarkka, MT. (2005): Mycorrhiza helper bakterium Streptomyces AcH 505 induces differential gene expression in the ectomycorrhizal fungus Amanita muscaria - NEW PHYTOLOGIST 168, 205-216. Stielow, B., Bubner, B., Hensel, G., Muenzenberger, B., Hoffmann, P., Klenk, HP., Goeker, M. (2010): The neglected hypogeous fungus Hydnotrya bailii Soehner (1959) is a widespread sister taxon of Hydnotrya tulasnei (Berk.) Berk. & Broome (1846) - MYCOLOGICAL PROGRESS 9, 195-203. Tedersoo, L., Teele, J., Bryony, H., Kessy, A., Triin, S., Irja, S., Urmas, K. (2008): Strong host preference of ectomycorrhizal fungi in a Tasmanian wet sclerophyll forest as revealed by DNA barcoding and taxon-specific primers - NEW PHYTOLOGIST 180, 479-490. Tedersoo, L.,May, TW., Smith, ME. (2010): Ectomycorrhizal lifestyle in fungi: global diversity, distribution, and evolution of phylogenetic lineages - MYCORRHIZA 20, 217–263. Tuason, MMS., Arocena, JM. (2009): Root organic acid exudates and properties of rhizosphere soils of white spruce (Picea glauca) and subalpine fir (Abies lasiocarpa) - CANADIAN JOURNAL OF SOIL SCIENCE 89, 287-300. Vaario, LM., Heinonsalo, J., Spetz, P., Pennanen, T., Heinonen, J., Tervahauta, A., Fritze, H. (2011): The ectomycorrhizal fungus Tricholoma matsutake is a facultative saprotroph in vitro SPRINGER Veresoglou SD., Chen, BD., Rillig, MC. (2012): Arbuscular mycorrhiza and soil nitrogen cycling SOIL BIOLOGY & BIOCHEMISTRY 46, 53 – 62. Voronina, EY. (2004): Symbiotrophic macromycetes and ectomycorrhizae of main tree species of composite spruce stands at the territory of Zvenigorod Biological Station of Moscow State University - MIKOLOGIYA I FITOPATOLOGIYA 38, 10-18.

Votrubová, O. (2001): Anatomie rostlin Wallander, H., Johansson, U., Sterkenburg, E., Durling, MB., Lindahl, BD. (2010): Production of ectomycorrhizal mycelium peaks during canopy closure in Norway spruce forests - NEW PHYTOLOGIST 187, 1124–1134. Wang, ZY., Gottlein, A., Bartonek, G., (2001): Effects of growing roots of Norway spruce (Picea abies [L.] Karst.) and European beech (Fagus sylvatica L.) on rhizosphere soil solution chemistr - JOURNAL OF PLANT NUTRITION AND SOIL SCIENCE-ZEITSCHRIFT FUR PFLANZENERNAHRUNG UND BODENKUNDE 164, 35-41. Weber, G., Spaaij, F., Vanderwalt, JP. (1992): Kluyveromyces Picea sp-nov, a new yeast species isolated from the rhizosphere of Picea abies (L) Karst. - ANTONIE VAN LEEUWENHOEK INTERNATIONAL JOURNAL OF GENERAL AND MOLECULAR MICROBIOLOGY 62, 239-244 .

9

Příloha

Přehled hub asociovaných s kořeny smrku (Picea abies) Fyziologie

druh

citace

ECM

Albatrellus ovinus

ECM

Amanita fulva

ECM

Amanita muscaria

ECM

Amanita porphyria

ECM

Amanita rubescens

ECM ECM ECM ECM ECM

Amanita submembranacea Amanita spissa Amanita subalpina Amanita umbrinolutea Amphinema byssoides

ECM parazit parazit parazit saprotrof saprotrof ECM ECM

Arcangeliella borzian Armillaria cepistipes Armillaria mellea Armillaria ostoyae Auriscalpium vulgare Baeospora myosura Boletus bovinus Boletus edulis

ECM ECM saprotrof saprotrof ECM

Boletus luteus Byssocorticium pulchrum Calocera pallidospathulata Calocera viscosa Cantharellus cibarius

ECM ECM ECM

Cantharellus tubaeformis Cenococcum geophilum Cenococcum geophilum

Scattolin et al., 2008, Agerer et al., 1996 Ivanov et al.,2005, Wallander et al., 2010 Schrey et al.,2005, Wallander et al., 2010, Scattolin et al., 2008, SennIrlet et Guido Bieri, 1999, Karlinski et al., 2007 Wallander et al., 2010, SennIrlet et Guido Bieri, 1999 Karlinski et al., 2007, SennIrlet et Guido Bieri, 1999 Peter et al., 2001 Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999 Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999 Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999 Baier et al., 2006, Geric et al., 2000, Scattolin et al., 2008, Rudawska et al., 2006, Korkama et al., 2007, Korkama et al., 2006 Ivanov et al., 2005 Prospero et al., 2004 Gramss, 1983 Prospero et al., 2004 Ferrisa et al., 2000 Ferrisa et al., 2000 Mejstrik, 1975 Scattolin et al., 2008, Korkama et al., 2006 Mejstrik, 1975 Wallander et al., 2010 Ferrisa et al., 2000 Ferrisa et al., 2000 Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999. Danell et Fries, 1990 Wallander et al., 2010 Baier et al., 2006 Qian et al., 1998, Wallander et al., 2010,Scattolin et al., 2008, Korkama et al., 2006, Jonssona et al., 2000, Buée et al., 2009, Rudawska et al., 2006, Erland ., 1999

parazit ECM

Ceratocystis polonica Clavulina cinerea

saprotrof saprotrof

Clitocybe gibba Collybia butyracea

ECM ECM ECM ECM

Cortinaris glaucopus Cortinarius angelesianus Cortinarius acutus Cortinarius anomalus

ECM

Cortinarius bataillei

Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999, Peter et al., 2001

ECM ECM ECM ECM ECM ECM ECM ECM ECM ECM ECM ECM ECM ECM ECM ECM ECM ECM ECM ECM ECM ECM

Cortinarius biformis Cortinarius brunneus Cortinarius calochrous Cortinarius cinnamomeus Cortinarius colus Cortinarius croceus Cortinarius damascenus Cortinarius decipiens Cortinarius evernius Cortinarius flexipes Cortinarius gentilis Cortinarius gentilis Cortinarius ionosmus Cortinarius jubilarius Cortinarius latobalteatus Cortinarius limonius Cortinarius malicorius Cortinarius miniatopus Cortinarius obtusus Cortinarius odorifer Cortinarius orellanoides Cortinarius paleaceus

ECM

Cortinarius paleiferus

ECM ECM ECM ECM ECM ECM ECM ECM

Cortinarius parvannulatus Cortinarius privignus Cortinarius pseudocolus Cortinarius renidens Cortinarius rubellus Cortinarius sanguineus Cortinarius semisanguineus Cortinarius spilomeus

ECM

Cortinarius subsertipes

Wallander et al., 2010 Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999 Kernaghan, 2001 SennIrlet et Guido Bieri, 1999 Peter et al., 2001 SennIrlet et Guido Bieri, 1999 Peter et al., 2001 Peter et al., 2001 Peter et al., 2001 Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999 Peter et al., 2001 Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999 Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999 Peter et al., 2001 Peter et al., 2001 Peter et al., 2001 SennIrlet et Guido Bieri, 1999 SennIrlet et Guido Bieri, 1999 Scattolin et al., 2008 Scattolin et al., 2008 Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999 Peter et al., 2001, Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999 Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999, Peter et al., 2001 Peter et al., 2001 SennIrlet et Guido Bieri, 1999 SennIrlet et Guido Bieri, 1999 Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999 Wallander et al., 2010 Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999 Wallander et al., 2010 SennIrlet et Guido Bieri, 1999, Peter et al., 2001 Peter et al., 2001

Krokene et al., 2012 Ivanov et al., 2005, Buée ert al., 2009, Peter et al., 2001 Peter et al., 2001 Ludley et al., 2009, Voronina, 2004, Ferrisa et al., 2000) Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999 Peter et al., 2001 Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999 Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999, Peter et al., 2001

ECM ECM ECM ECM ECM ECM

Cortinarius subtortus Cortinarius traganus Cortinarius uraceus Cortinarius venetus Cortinarius vibratilis Cortinarius odorifer

Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999 Ivanov et al., 2005 Peter et al., 2001 SennIrlet et Guido Bieri, 1999 Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999 Scattolin et al., 2008

ECM ECM endofyt ECM ECM saprotrof ECM ECM saprotrof ECM

Cortinarius. semisanguineus Craterellus tubaeformis Cryptosporiopsis radicicola Elaphomyces granulatus Elaphomyces muricatus Galerina hypnorum Gomphidius glutinosus Gomphidius roseus Gymnopilus penetrans Hebeloma crustuliniforme

ECM ECM ECM ECM parazit

Hebeloma cylindrosporum Hebeloma edurum Hebeloma longicaudum Hebeloma velutipes Heterobasidion annosum

ECM ECM ECM ECM ECM

Hydnellum caeruleum Hydnellum peckii Hydnotrya bailli Hydnum repandum Hydnum rufescens

saprotrof ECM ECM

Hygrophoropsis aurantiaca Hygrophorus discoxanthus Hygrophorus olivaceoalbus

ECM ECM

Hygrophorus piceus Hygrophorus pustulatus

ECM saprotrof

Hygrophorus erubescens Hypholoma fasciculare

ECM ECM ECM ECM ECM ECM ECM ECM ECM

Chalciporus piperatus Chroogomphus helveticus Inocybe appendiculata Inocybe assimiliata Inocybe geophylla Inocybe grammata Inocybe lacera Inocybe lanuginosa Inocybe napipes

SennIrlet et Guido Bieri, 1999 Baier et al., 2006 Ahlich et Sieber, 1996 Scattolin et al., 2008 Wallander et al., 2010 Ferrisa et al., 2000 Agerer, 1991 Agerer, 1991 Ferrisa et al., 2000 Brunner, 1991, Brunner, 1993, Rudawska et al., 2006 Brunner, 1991 SennIrlet et Guido Bieri, 1999 Rudawska et al., 2006 Scattolin et al., 2008 Krokene et al., 2012, Bahnweg et al., 2002 Kernaghan, 2001 Agerer, 1993 Stielow et al., 2010 Agere et al., 1996 Agere et al., 1996, Scattolin et al., 2008 Ferrisa et al., 2000 Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999 Wallander et al., 2010, Scattolin et al., 2008, Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999 Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999 Scattolin et al., 2008, Peter et al., 2001, SennIrlet et Guido Bieri, 1999 Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999 Nicolotti et Varese, 1996, Ferrisa et al., 2000 Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999 Scattolin et al., 2008 Scattolin et al., 2008 Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999 SennIrlet et Guido Bieri, 1999 Peter et al., 2001 Repac, 1996 Wallander et al., 2010 Wallander et al., 2010

ECM ECM saprotrof ECM

Inocybe soluta Inocybe stellatospora Kluyveromyces piceae Laccaria amethystea

ECM

Laccaria bicolor

ECM

Laccaria laccata

ECM ECM ECM

Laccaria montana Laccaria proxima Lactarius badiosanguineus

ECM ECM

Lactarius camphoratus Lactarius deterrimus

ECM ECM ECM

Lactarius fulvissimus Lactarius hepaticus Lactarius lignyotus

ECM

Lactarius mitissimus

ECM ECM ECM

Lactarius necator Lactarius nestor Lactarius picinus

ECM

Lactarius rufus

ECM ECM

Lactarius scrobiculatus Lactarius scrobiculatus

ECM ECM ECM ECM ECM saprotrof saprotrof saprotrof

Lactarius subdulcis Lactarius thejogalus Lactarius deterrimus Lactarius scrobiculatus Leccinum scabrum Lepista gilva Lepista inversa Marasmius androsaceus

saprotrof saprotrof saprotrof saprotrof saprotrof saprotrof Saprotrof

Micromphale perforans Mycena candida Mycena epipterygia Mycena galericulata Mycena galopus Mycena galopus Mycena rosella

Korkama et al., 2006 Wallander et al., 2010 Weber et al., 1992 Munzenberger et al., 1997, Buée et al., 2009, Senn Irlet et Guido Bieri, 1999 Koele et Hildebrand, 2008, Mari et al., 2003, Jentschke, 1999, Nilsson Ola, et al., 2003 Korkama et al.,2006,Marschner et al.,1995 Kernaghan, 2001 SennIrlet et Guido Bieri, 1999 Scattolin et al., 2008, SennIrlet et Guido Bieri, 1999 Voronina, 2004 Scattolin et al., 2008, Senn Irlet et Guido Bieri, 1999 Ivanov et al., 2005 Ferrisa et al., 2000 Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999, Kraigher et al., 1995 Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999, Voronina, 2004, Ivanov et al., 2005 Wallander et al., 2010 Voronina, 2004 SennIrlet et Guido Bieri, 1999, Scattolin et al., 2008, Kraigher et al., 1995 Nilsson Ola et al., 2003, Karlinski et al., 2007, Korkama et al., 2006 Scattolin et al., 2008 Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999, Scattolin et al., 2008 Rineau et al., 2010 Karlinski et al., 2007 Scattolin et al., 2008 Scattolin et al., 2008 Karlinski et al., 2007 Peter et al., 2001 Peter et al., 2001 Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999, Holmer et Stenlidl., 1991 Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999 Ludley et al., 2009 Peter et al., 2001 Ferrisa et al., 2000 Ludley et al., 2009 Ferrisa et al., 2000 Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999

saprotrof saprotrof ECM ECM ECM

Mycena sanguinolenta Mycena vitilis Myxacium collinitus Paxillus validus Paxillus involutus

ECM endofyt endofyt ECM

Paxillus obscurosporus Penicillium spinulosum Phialocephala fortinii Phialophora finlandia

saprotrof ECM ECM ECM

Phlebiopsis gigantea Piceirhiz. stagonopleres Piceirhiza gelatinosa Piceirhiza nigra

ECM ECM ECM ECM ECM ECM ECM

Piceirhiza oleiferans Piceirhiza spinifera Piceirhiza stagonopleres Piceirhiza. oleiferans Piceizhiza spinifera Piloderma byssinum Piloderma croceum

ECM

Piloderma fallax

ECM ECM ECM ECM saprotrof ECM ECM ECM

Piloderma olivaceum Piloderma reticulatum Piloderma sphaerosporum Pisolithus tinctorius Postia caesia Pseudotomentella humicola Pseudotomentella larsenii Pseudotomentella mucidula

ECM

Pseudotomentella tristis

ECM ECM ECM ECM ECM

Ramaria densifolia Ramaria largentii Rozites caperata Russula acrifolia Russula adulterina

Ferrisa et al., 2000 Ferrisa et al., 2000 Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999 Hedh et al., 2009 Geric et al., 2000, Hedh et al., 2009, Ludley et al., 2008, Ivanov et al.,, 2005, Rudawska et al., 2006, Wallander et al., 2010, Nilsson Ola et al.,2003, Jentschke, 1999, Marschner et al., 1995, Bonkowski et al., 2001, Korkama et al., 2006, Karlinski et al., 2007 Hedh et al., 2009 Kattner , 1992 Queloz et al., 2005 Rudawska et al., 2006, Korkama et al., 2006, Korkama et al., 2007 Asiegbu et al., 1996 Scattolin et al., 2008 Qian et al., 1998 Scattolin et al., 2008, Agerer et al., 1995, Qian et al., 1998 Scattolin et al., 2008 Scattolin et al., 2008 Scattolin et al., 2008 Scattolin et al., 2008 Scattolin et al., 2008 Wallander et al., 2010 Koch et al., 2007, Arocena et al., 2004, Jonssona et al., 2000, Scattolin et al., 2008 Koch et al., 2007, Wallander et al., 2010 Wallander et al., 2010 Korkama et al., 2006 Wallander et al., 2010 Scattolin et al., 2008 Peter et al., 2001 di Marino et al., 2007 di Marino et al., 2007 Wallander et al., 2010, Korkama et al., 2007 Wallander et al., 2010, Korkama et al., 2006, di Marino et al., 2007 Scattolin et al., 2008 Scattolin et al., 2008 Ivanov et al., 2005, Peter et al., 2001 Scattolin et al., 2008 SennIrlet et Guido Bieri, 1999

ECM ECM ECM ECM

Russula aquosa Russula betularum Russula decolorans Russula densifolia

ECM ECM

Russula densifolia Russula emetica

ECM ECM ECM

Russula fellea Russula firmula Russula foetens

ECM ECM ECM ECM ECM ECM

Russula fuscorubroides Russula integra Russula laricina Russula nauseosa Russula nigricans Russula ochroleuca

ECM ECM ECM ECM ECM ECM ECM ECM ECM ECM ECM ECM ECM ECM ECM ECM

Russula ochroleuca Russula olivascens Russula olivascens Russula paludosa Russula postiana Russula queletii. Russula rosea Russula vesca Russula vinicolor Russula xerampelina Sarcodon imbricatus Suillus bovinus Suillus grevillei Suillus variegatus Thelephora palmata Thelephora terrestris

ECM ECM ECM ECM

Tomentella radiosa Tomentella sublilacina Tomentella terrestris Tomentellopsis submollis

saprotrof ECM endofyt endofyt ECM

Trichaptum abietinum Tricharina ochroleuca Trichoderma polysporum Trichoderma viride Tricholoma atrosquamosum

Wallander et al., 2010 Wallander et al., 2010 Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999 Wallander et al.,2010,Scattolin et al., 2008 Scattolin et al., 2008 Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999,Wallander et al., 2010 Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999 Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999 Karlinski et al., 2007, Ivanov et al., 2005 Peter et al., 2001 Ivanov, 2005, Kernaghan, 2001 Peter et al., 2001 Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999 Wallander et al., 2010 Dahne et al., 1995, Qian et al., 1998, Wallander et al., 2010, Scattolin et al., 2008, Senn Irlet et Guido Bieri, 1999 Scattolin et al., 2008 SennIrlet et Guido Bieri, 1999 SennIrlet et Guido Bieri, 1999 Wallander et al., 2010 Ivanov et al., 2005 Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999 Karlinski et al., 2007 Karlinski et al., 2007 Heinonsalo, 2001 Scattolin et al., 2008 Scattolin et al., 2008 Nilsson Ola, et al., 2003, Repac, 1996 Karlinski et al., 2007 Ivanov et al., 2005 Peter et al., 2001 Agerer, 1991, Erland et al., 1999, Korkama et al., 2006, Korkama et al., 2006, Korkama et al., 2007, Pennanen et al., 2005, Rudawska et al., 2006 Wallander et al., 2010 Wallander et al., 2010 Wallander et al., 2010 Wallander et al., 2010, Korkama et al., 2006 Ferrisa et al., 2000 Rudawska et al., 2006 Kattner, 1992 Kattner, 1992 Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999

ECM saprotrof ECM ECM ECM ECM

Tricholoma inamoenum Tricholoma matsutake Tricholoma sulphureum Tricholoma virgatum. Tuber puberulum Tylopilus felleus

ECM

Tylospora asterophora

ECM

Tylospora fibrillosa

ECM ECM

Wilcoxina mikolae Xerocomus badius

ECM ECM saprotrof

Xerocomus pruinatus Xerocomus subtomentosus Xylaria hypoxylon

Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999 Vaario et al. 2011 Scattolin et al., 2008 Senn-Irlet et Guido Bieri, 1999 Scattolin et al., 2008 Erland et al., 1999, Wallander et al., 2010, Karlinski et al., 2007 Wallander et al., 2010, Korkama et al., 2007, Korkama et al., 2006 Erland et al., 1999, Wallander et al., 2010, Korkama et al., 2006 Rudawska et al., 2006 Kottke et al.,1998,Qian et al.,1998, Wallander et al.,2010, Karlinski et al.2007 Wallander et al., 2010 Karlinski et al., 2007 Ferrisa et al., 2000